Pasture science


Effect of agro-ecosystem and periods of the year upon earthworm population density on silvopastoral systems


A completely randomized design with three treatments (agro-ecosystems): A1 (grasses and Alnus acuminata Kunth); A2 (grasses and Acacia melanoxylon R. Br.) and A3 (Grassland) and four periods of the years (PY): 1-12-2015 (1); 1-6-2016 (2); 1-12-2016 (3) and 1-6-2017 (4) in a factorial analysis was conducted to evaluate the effects of agro-ecosystems (AES) and periods of the years upon the earthworm population density (EPD). There was not interaction (p>0.001) between AES and PY upon the EPD. The agro ecosystem A1 (189 m-2) differed (p<0.001) from A2 and A3 with (117 and 128 m-2) while these were similar in earthworms. The periods of the years effect (p<0.001) upon the EPD was higher in PY1 and PY2 (157 and 188 m-2) without differences between them, meanwhile the PY3 and PY4 were similar (118 and 116 m-2) but differed from the previous periods. The best results in the response variable was achieved in A1 agro-ecosystem which coincided with the better forestry indicators with a mean difference of 1.66 m and 5.84 cm, in height and diameter, respectively. The survival of earthworms and its population density in all agro-ecosystems and periods of the years suggested that EPD is an appropriate bio-indicator to assess the soil health in agroforestry systems and grasslands, closely related with the edaphoclimatic conditions, design and management.


agroforestry; soil biota; grassland.


Human activities can drastically alter the soil environment and influence earthworm populations directly by physical disturbances and indirectly by altering the physicochemical environment (Curry 2004). In this view, Mahecha and Angulo (2012) evaluating the nutrient management on silvopastoral systems (SPS) in the case study in Colombia, highlighted the higher content of soil organic matter and the improvement of the microclimate (moisture and temperature) due to the presence of trees in SPS, promoting the biological activity of the macro and micro fauna, resulting in a greater mineralization and availability of soil nutrients. These criteria were congruent with Crespo (2015) who assessed the factors influencing on nutrient recycling in permanent grasslands. The effect of earthworms upon the cropping systems have been recently reviewed summarizing the benefits of earthworms for crops and discussed some techniques to increase earthworms abundance (Bertrand et al. 2015). Several studies have been carried out to demonstrate the impact of trees on earthworm communities via leaf litter closely associated with soil characteristics e.g. anecic earthworms were abundant under Acer pseudoplatanus, Fagus sylvatica and Fraxinus excelsior which was related to calcium-rich litter and low soil acidification (Schelfhout et al. 2017). Following that line of research, the effect of the main soil characteristics (soil texture, organic matter, and nutrient contents) on the different mechanisms allowing earthworm to influence plant growth was discussed but the authors argued that it was difficult to predict the strength and direction of the effects of a given earthworm species on a given plant (Laossi et al. 2010). An integrated study of twelve ecological functions were characterized in the managed grassland plots varying in plant species richness. It was demonstrated that the diversity promotes stability across different ecological functions and levels of ecosystem organization in grasslands (Proulx et al. 2010). Moreover, the dynamics of global vegetation models was undertaken to provide a suitable modeling framework to assess grassland dynamics, productivity and the impact on the biogeochemical cycles under five different grassland management schemes at the global scale (Rolinski et al. 2017).

In tropical grasslands, it was evaluated the usefulness of earthworms and soil microbes as indicators of soil quality and how their occurrence, abundance, biomass and activity changed under different pastoral farming practices (Manono 2014). Soil health is defined as the continued capacity of the soil to function as a vital living ecosystem that sustains plants, animals and humans (USDA-NRCS 2018).

On the basis of the presented background, the current study aimed at evaluating the effects of agro- ecosystems, periods of the years and their interaction upon earthworm population density.

Location. The study was conducted in the parish “El Carmelo”, Canton Tulcán, Carchi, Ecuador. It is located in the hydrographic area 230, between 0º 41' and 3" N and 77º 36' and 42' W, altitude 2955 m.a.s.l., (INAMHI 2014). The soil was classified as Andosols, which is distinguished by high content of Fe and Al, melanic horizon andic properties, highly humid organic matter, lower ratio of fulvic/humic acids, blackish (FAO 2014). Soil horizon A1 was thick and well structured, pH 5.5-6.5, soil organic carbon 15-25 %, cation exchange capacity 15-25 meq 100-1 g of soil with predominant amount of Ca in the exchange complex, N ranged from medium to high values, bio-available P was low due to its fixation with humus-Al complexes (Zehetner et al. 2003). The precipitation and temperature (figure 1) during 2016 and partly 2017 were recorded (INAMHI 2016, 2017).


Fig. 1. 

Means of precipitation and temperature

Experimental design and procedure. A completely randomized design with three treatments (agro- ecosystems): A1 (grasses and Alnus acuminata Kunth); A2 (grasses and Acacia melanoxylon R. Br.) and A3 (Grassland) and four periods of the years (PY): 1-12-2015 (1); 1-6-2016 (2); 1-12-2016 (3) and 1-6-2017 (4) in a factorial analysis was conducted to evaluate the effects of agro-ecosystems (AES) and periods of the years upon the earthworm population density (EPD). The predominant grasses in all AES were Pennisetum clandestinum L., Lolium perenne L., Holcus lanatus L. and Trifolium repens L. The AES consisted of A1 (grasses and trees of Alder, Alnus acuminata Kunth); A2 (grasses and acacia trees, Acacia melanoxylon B.R.) and A3, (grassland). The trees species were used because of their adaptation to the edaphoclimatic conditions of the Andean Ecuador.

Trees were planted in December 2015, taking into account the contour lines. The total area was divided into three AES. The grazing area managed for dairy cows consisted of 7.50, 4.64 and 6.25 ha in A1, A2 and A3, respectively. The soil quality was previously determined by Rosales et al. (2018). Double electric fences were established both to make paddocks and protect the young trees from animals’ damages. The trees had a population density of 1,000 ha-1, were planted in double rows and separated two meters apart each. Rational grass management in the paddocks of 2,000 m2 was applied by means of electric fences. It allowed to control the resting period of grasses, staying periods of the animals and grazing pressure in a daily striped availability of pastures in the paddocks. Eleven and ten cows with an average of live weight of 445 kg and a stocking rate capacity of 1.46, 1.76 and 2.15 cows’ ha-1 were kept in A1, A3 and A2, respectively. The animals permanently grazed in the paddocks at all time and only were out of them to be milked. The genetic composition of dairy cows was 80 and 20 % of Holstein and crossbreed Holstein x Jersey, respectively.

Earthworms sampling and statistical analysis. Field area to sample was geo-referenced with a global positioning system (Figure 2) and sampled in the same location four times in every subsequent period. The sampling layout was repeated in three transects, taking 10 samples in the high, middle and low relief respectively, accounting 30 soil samples of 0.027 m3 in each AES. In A1 and A2, soil samples were taken separated two meters apart from the trees rows, and soil sampling in A3 was diagonally randomized in the paddocks in zigzag. Earthworms were extracted from a 0.30 m × 0.30 m × 0.30 m block of soil layer dug out using square-headed shovel so that the results were expressed as EPD (numbers of individuals m-2). The soil extracted from the pit was placed onto a plastic sheet and searched for earthworms by crumbling the soil matrix by hand (Edwards and Lofty 1977).


Fig. 2. 

Images of agro-ecosystem: A1, A2 and A3

The assumptions of both normality and homogeneity of variance were met with p value greater than 0.05 after performing raw data transformation to root square using Shapiro-Wilk and Levine’s test, IBM-SPSS (2013), respectively. Data were subjected to a factorial analysis using the following mathematical model, with p value of 0.001. A factorial analysis was conducted to evaluate the effects of agro-ecosystems (AES) and periods of the years upon the earthworm population density (EPD). To compare the means, the Tukey (1949) test was used. The statistical package IBM-SPSS (2013) version 22.0 was used. Original values of the amount of earthworms were transformed according to √x + 0.375 (DeCoster 2001).

Where: Yijk observation corresponding to the individual k in the agro-ecosystem i and period of the year j; μ: general mean of the population; S i: effect of the i-esimo agro-ecosystem; Pj: effect of the j-esimo period of the year; (S, P)ij : effect due to the interaction of the i-esimo agro-ecosystem with the j-esimo period of the year and ҽijk: experimental error.

A comparison of forestry indicators between A1: A. acuminate and A2: A. melanoxylon was accomplished. It included variables as height: total height of trees in m, using a metric tape supported by a ruler; diameter: measured at 0.20 m of height in cm, with caliper; AMI-H or AMI-D: annual mean increment either height or diameter divided by 1.5 year, respectively. Data were analyzed by means of the independent samples T-Test, IBM-SPSS (2013), with value of p < 0.05 (table 1).

Table 1. 

Comparison of forestry indicators in the agro-ecosystems


n1: 192, n2: 183 (number of trees at 1.5 years after sowing); A1: A. acuminate, A2: A. melanoxylon. Independent samples T-Test, IBM. SPSS (2013), p < 0.05.

Effect of the agro ecosystems. There were highly significant differences among the agro ecosystems (p<0.001) in which earthworm population density (EPD) got the highest amount of individuals (189 m-2) in A1 (table 2). This result could be justified by the appropriate environment created by the effect of A. acuminata trees, where the mean difference (p<0.05) of the forestry indicators was higher compared to A. melanoxylon (table 1). Arteaga et al. (2016) studied the performance upon chemical variables on Andisol subjected to different land uses and concluded that the SOM (soil organic matter) was the variable that better detects the effect of soil use and management using Acacia melanoxylon and Alnus acuminata. This evidence justifies the use of these tree species in the current research with the same classification of soils in which the A. acuminata got better performance (table 1).

Table 2. 

Effect of the agro ecosystems upon earthworm’s population density m-2


ab Means without common letter in the row are different at p < 0.001 (Tukey 1949).

( ) Means of original values *** p< 0,001

Earthworms (Lumbricus terrestris L., Annelida: Oligochaeta) comprise roughly 3,000 species grouped into five families. Earthworms are very versatile and are found in nearly all terrestrial ecosystems, and they play an important role in soil improvement. Soil (habitat quality), climate (temperature, precipitation, climatic water balance, time course) and food (nutrient flow) are the three main factors determining the abundance of earthworms in the forest and agro-ecosystems (Zhenjun 2011).

In the current research, it was demonstrated that the SOM had the lowest value in A1 (Rosales et al. 2018). This effect could be explained as the soil organic matter (SOM) rate of production and biodegradation caused by the earthworms which were higher in EPD compared to A2 and A3. It was remarkable, that the SOM in the soil samples collected in all AES had very high values. These are normally found in Andosols, The main problem in the Andean soils is related with the SOM biodegradation (FAO 2015). The missing effects of interactions could be explained due to in the first three years, the fast growing trees removed part of the soil nutrient reserves and did not produce enough litter. However, once the canopy was closed (4-5 years) the trees can act as self-nourishing system via litter production and decay (Kumar et al. 1998). In this sense, Crespo (2015) stated that grassland litter was considered the most important source of nutrient recycling in permanent grasslands, depending on grass species, climate and biological activity of soil. In the present research, from the beginning to 18 months later, the effect of agro ecosystem on the botanical composition showed higher percentage (P<0.05) of Pennisetum clandestinum (A2), Lolium multiflorum (A1), Dactylis glomerata (A1), Holcus lanatus (A2 and A3) and Trifolium repens (A2 and A3) (Chamorro 2018). On the other hand, the storage rate could have affected the EPD because of the agro-ecosystem A2 was 0.39 and 0.69 higher than A3 and A1, respectively. From this point of view, Murgueitio et al. (2006), assessing the impact of the silvopastoral systems on dairy cattle production stated that the SPS increased their stocking rate and milk production, ranging from 87.5-166.6 % and 20-35 %, respectively. On the other hand, Crespo and Martínez (2016) pointed out the increment of SOM in a biomass bank of Cenchrus purpureus (Schumach.) cv. CUBA CT-115 with different exploitation years in which the interactions of soil-plant-animal were highlighted. Moreover, earthworms, as ecosystem engineers, help to mineralize soil organic matter, construct and maintain soil structure, and stimulate plant growth (Marichal et al. 2017).

In another experiment with three years of study it was found higher EPD in protein bank with Leucaena (Leucaena leucocephala) and native grasses compared to Sacharum officinarum AES (Vargas 2013). In the current research were not found differences between A. melanoxylon and grassland (table 2). These findings were congruent with Decaëns et al. (2017) who found that permanent grasslands had higher EPD compared to crops AES.

Period of the years. There were not differences between PY1 and PY2, which were different from PY3 and PY4 (p<0.000), while the latter periods were similar in EPD (table 3). The first samplings of earthworms in all AES were accomplished before introducing the trees and fencing. The EPD was not affected from the first sampling to six months later with more than 150 individuals m-2. The higher response in EPD could be explained because of the existence of permanent grassland with no-tilled practices in the PY1 that contributed to soil preservation (Pelosi et al. 2013, 2016). After one year and one and a half year of rational grass management the EPD was stabilized with lesser amount (116-118) of individual m-2. The population density of trees was the same both in A1 and A2. In this sense, Hoosbeek et al. (2018) demonstrated changes on C, N and P stock with distance from trees in silvopastoral systems composed grasses with isolated trees, in Nicaragua and tree species effect was also pointed out. In the current research, the agro ecosystem with A. acuminata got better forestry indicators and its EPD was higher compared to A. melanoxylon, sown at the same time. Grazing indicators were measured after two months of pasture height stabilization. The average number of rotations per paddocks ranged from 14-18 to all AES, what could also have contributed to increase the SOM via feces and urine. The resting period in the paddocks ranged from 28 -32 days in all AES, and the total average assigned area of pasture was 227, 155 and 189 m2 cow-1 day-1 to A1, A2, and A3, respectively. It was noticeable, the use of strip grazing in which a new portion of grasses was assigned to the cows at 7.00 a.m., 10.30 a.m. and 4.00 p.m. depending on the availability and residues of grasses, calculated with the folding plate pasture meter. The availability of pastures was adjusted every week, and calibrated according to the predominant pastures in the agro-ecosystems (Chamorro 2018).

The accumulated rains in 17 out of 18 months of research time were higher than 50 mm and the temperature mean ranged (10.8-14.2 °C) in the whole research period (figure 1). These temperatures were considered as the optimum range to reproduce the earthworms (Otto 1990).

Table 3. 

Effect of the periods of the year upon earthworm population density m-2


ab Means without common letter in the column are different at p < 0.001 (Tukey 1949)

( ) Means of original values

Besides, the other factor that might have influenced on earthworm survival was the shadow. It was found more EPD in A1 in which the trees got better forestry indicators. In addition, Eisenhauer et al. (2014) tested the hypothesis in the field warming experiment at two sites in Minessota, USA by sampling earthworms in closed and open canopy in three temperature treatments and stated that warming induced reductions in soil water content decreasing the earthworm performance. Fisichelli et al. (2013) reported that 93 % of the studied sites showed earthworm activity, and that activity was largely explained by soil pH, precipitation, and litter quality. In the current research, pH was above 5.55 in all AES (p<0.05) but the best performance was obtained by A1 and A2 in which there were the presence of trees (Rosales et al. 2018). Moreover switching from a conventional to an alternative system like agroforestry systems, involves a transition period, from which the system moves towards a new state of equilibrium, encourages nutrient uptake from deep soil horizons, while their litter helps to replenish soil nutrients, maintain organic matter, and supports complex soil food chains (Altieri et al. 2017). In a broader perspective Dollinger and Shibu (2018) reviewed 28 papers that clearly illustrated that agroforestry would enrich soil organic carbon better than monoculture systems, it could improve soil nutrient availability and soil fertility due to the presence of trees in the agro-ecosystems and enhance soil microbial dynamics which would positively influence soil health. Furthermore, Emem-Obong et al. (2015) highlighted the efficacy of earthworms vs. genetically modified substances as a sustainable eco-friendly option constructively engineering soil and human health with minimal environmental and ecological impact. In other study, EPD and its biomass were higher in permanent grasslands than in arable land. Among different abiotic soil parameters, climate related characteristics and water availability affected the distribution of earthworms (Kanianska et al. 2016). In sum, the best results in EPD were achieved in A1 agro-ecosystem, which coincided with the best forestry indicators. The survival of earthworms and its population density in all agro-ecosystems and periods of the years suggested that EPD is an appropriate bio-indicator to assess the soil health in agroforestry systems and grasslands, closely related with the edaphoclimatic conditions, design and management.



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The authors of this work declare no conflict of interest.

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Ciencias de los Pastos


Efecto del agroecosistema y las estaciones del año en la densidad poblacional de la lombriz de tierra en los sistemas silvopastoriles


Se utilizó un diseño completamente al azar con tres tratamientos (agroecosistemas): A1 (pastos y Alnus acuminata Kunth); A2 (pastos y Acacia melanoxylon R. Br.) y A3 (pastizales) y cuatro períodos (PY): 1-12-2015 (1); 1-6-2016 (2); 1-12-2016 (3) y 1-6-2017 (4) en un análisis factorial, para evaluar los efectos de los agroecosistemas (AES) y las estaciones en la densidad poblacional de lombrices de tierra (DPL). No hubo interacción (p> 0,001) entre AES y PY en la DPL. El agroecosistema A1 (189 m-2) difería (p <0.001) de A2 y A3 con 117 y 128 m-2, respectivamente, mientras que estos eran similares en lombrices de tierra. El efecto de las estaciones (p <0,001) en la DPL fue mayor en PY1 y PY2 (157 y 188 m-2) sin diferencias entre ellos, mientras que el PY3 y PY4 fueron similares (118 y 116 m-2) pero diferían de los periodos anteriores. Los mejores resultados en la variable de respuesta se lograron en el agroecosistema A1, que coincidió con los mejores indicadores forestales con una diferencia de medias de 1,66 m de altura y 5,84 cm de diámetro. La supervivencia de las lombrices y su densidad poblacional en todos los agroecosistemas y las estaciones sugirió que la DPL es un bioindicador apropiado para evaluar la salud del suelo en sistemas agroforestales y pastizales, estrechamente relacionados con las condiciones edafoclimáticas, el diseño y el manejo.

Palabras clave: 

agroforestería; biota del suelo; pastizal.

La actividad humana puede alterar drásticamente el entorno del suelo e influir en las poblaciones de lombrices de tierra directamente por alteraciones físicas e indirectamente al alterar el entorno físico-químico (Curry 2004). Desde este punto de vista, Mahecha y Angulo (2012) evaluaron el manejo de nutrientes en sistemas silvopastoriles (SSP) en el estudio de caso en Colombia y destacaron el alto contenido de materia orgánica del suelo y la mejora del microclima (humedad y temperatura) debido a la presencia de árboles en SSP, que promueve la actividad biológica de la macro y micro fauna, y resulta en mayor mineralización y disponibilidad de nutrientes del suelo. Estos criterios coinciden con Crespo (2015), quien evaluó los factores que influyen en el reciclaje de nutrientes en los pastizales permanentes. El efecto de las lombrices en los sistemas de cultivo se ha revisado recientemente, resumiendo los beneficios de las lombrices para los cultivos y se han debatido algunas técnicas para aumentar la abundancia de lombrices (Bertrand et al. 2015). Se han llevado a cabo varios estudios para demostrar el impacto de los árboles en las comunidades de lombrices de tierra a través de la hojarasca estrechamente asociada a las características del suelo. Por ejemplo, las lombrices anecicas fueron abundantes a la sombra de Acer pseudoplatanus, Fagus sylvatica y Fraxinus excelsior, que se relacionaron con la hojarasca rica en calcio y la baja acidificación del suelo (Schelfhout et al. 2017). Siguiendo esa línea de investigación, se debatió el efecto de las principales características del suelo (textura del suelo, materia orgánica y contenido de nutrientes) en los diferentes mecanismos que permiten que las lombrices de tierra influyan en el crecimiento de las plantas, pero los autores argumentaron que era complejo predecir la fuerza y la dirección de los efectos de una determinada especie de lombriz de tierra en una planta específica (Laossi et al. 2010). Se realizó un estudio integrado donde se caracterizaron doce funciones ecológicas en parcelas de pastizales mejorados que varían en la riqueza de especies de plantas. Se demostró que la diversidad promueve la estabilidad en diferentes funciones ecológicas y niveles de organización de ecosistemas en pastizales (Proulx et al. 2010). Además, la dinámica de los modelos de vegetación global se realizó para proporcionar un marco de modelado adecuado para evaluar la dinámica de los pastizales, su productividad y su impacto en los ciclos biogeoquímicos de los sistemas de manejo de cinco pastizales diferentes a escala mundial (Rolinski et al. 2017).

En pastizales tropicales se evaluó la utilidad de las lombrices de tierra y los microbios del suelo como indicadores de la calidad del suelo y los cambios ocurridos con su incidencia, abundancia, biomasa y actividad en diferentes prácticas de pastoreo (Manono 2014). La salud del suelo se define como la capacidad continua del suelo para funcionar como un ecosistema vital esencial que sustenta a las plantas, los animales y los seres humanos (USDA-NRCS 2018).

Sobre la base de los antecedentes presentados, el estudio actual tuvo como objetivo evaluar los efectos de los ecosistemas agrícolas, las estaciones del año y su interacción con la densidad poblacional de lombrices de tierra.

Localización. El estudio se realizó en la parroquia “El Carmelo”, Cantón Tulcán, Carchi, Ecuador. Se ubica en el área hidrográfica 230, entre 0º 41 ‘y 3 “N y 77º 36’ y 42 ‘O, altitud 2955 m snm (INAMHI 2014). El suelo se clasificó como andosoles, que se distingue por alto contenido de Fe y Al, propiedades ándicas del horizonte melánico, materia orgánica altamente húmeda, menor proporción de ácidos fúlvico/húmico, negruzco (FAO 2014). El horizonte del suelo A1 fue grueso y bien estructurado, pH de 5.5-6.5, con carbono orgánico del suelo de 15-25 %, capacidad de intercambio de cations 15-25 meq 100-1 g de suelo con una cantidad predominante de Ca en el complejo de intercambio, el N varió de valores medios a altos, el P biodisponible fue bajo debido a su fijación con los complejos de humus-Al (Zehetner et al. 2003). Se registraron las precipitaciones y las temperaturas (figura 1) durante 2016 y parte del 2017 (INAMHI 2016, 2017).


Fig. 1. 

Means of precipitation and temperature

Procedimiento y diseño experimental. Se aplicó un diseño completamente al azar con tres tratamientos (agroecosistemas): A1 (pastos y Alnus acuminata Kunth); A2 (pastos y Acacia melanoxylon R. Br.) y A3 (pastizales) y cuatro períodos (PY): 1-12-2015 (1); 1-6-2016 (2); 1-12-2016 (3) y 1-6-2017 (4) en un análisis factorial, para evaluar los efectos de los agroecosistemas (AES) y las estaciones en la densidad poblacional de lombrices (DPL). Los pastos predominantes en todas las AES fueron Pennisetum clandestinum L., Lolium perenne L., Holcus lanatus L. y Trifolium repens L. El AES consistió en A1 (pastos y árboles de Alder, Alnus acuminata Kunth), A2 (pastos y acacias, Acacia melanoxylon B.R.) y A3 (pastizales). Las especies arbóreas se utilizaron debido a su adaptación a las condiciones edafoclimáticas del Ecuador andino.

Los árboles se plantaron en diciembre de 2015, teniendo en cuenta las curvas de nivel. El área total se dividió en tres AES. El área de pastoreo para vacas lecheras consistió en 7.50, 4.64 y 6.25 ha en A1, A2 y A3, respectivamente. La calidad del suelo se determinó previamente por Rosales et al. (2018). Se establecieron cercas eléctricas dobles para hacer potreros y proteger a los árboles jóvenes de los daños de los animales. Los árboles tenían una densidad de población de 1 000 ha-1, se plantaron en filas dobles y se colocaron cada dos metros. El manejo racionalizado del pasto en los potreros de 2 000 m2 se aplicó mediante cercas eléctricas, lo que permitió controlar el período de reposo de los pastos, los períodos de permanencia de los animales y la presión de pastoreo en una disponibilidad diaria de pastos en los potreros. Once y diez vacas con un promedio de peso vivo de 445 kg y una capacidad de carga de 1.46, 1.76 y 2.15 vacas ha-1 se mantuvieron en A1, A3 y A2, respectivamente. Los animales pastaban permanentemente en los potreros y solo salían para el ordeño. La composición genética de las vacas lecheras fue 80 y 20% de Holstein y el cruce Holstein x Jersey, respectivamente.

Muestreo de lombrices de tierra y analisis estadistico. El área de campo a muestrear se georreferenció mediante el sistema de posicionamiento global (figura 2) y se tomó una muestra cuatro veces en la misma ubicación en cada período subsiguiente. El diseño del muestreo se repitió en tres transectos, tomando 10 muestras en el relieve alto, medio y bajo, respectivamente, con 30 muestras de suelo de 0.027 m3 en cada AES. En A1 y A2, las muestras de suelo se tomaron separadas dos metros de las filas de árboles, y el muestreo de suelo en A3 se realizó diagonalmente al azar en los potreros en zigzag. Las lombrices de tierra se extrajeron de un bloque de 0.30 m × 0.30 m × 0.30 m de la capa de suelo extraída con una pala de cabeza cuadrada, de modo que los resultados se expresaron como DPL (número de individuos m-2). El suelo extraído del hoyo se colocó en una lámina de plástico y se buscaron las lombrices de tierra desmoronando la matriz del suelo a mano (Edwards y Lofty 1977).


Fig. 2. 

Images of agro-ecosystem: A1, A2 and A3

Los supuestos de normalidad y homogeneidad de la varianza se cumplieron con un valor de P mayor que 0.05 después de realizar la transformación de datos sin procesar en el cuadrado de la raíz utilizando la prueba de Shapiro-Wilk y Levine, IBM-SPSS (2013), respectivamente. Los datos se sometieron a análisis factorial utilizando el siguiente modelo matemático, con un valor de P de 0.001. Se realizó un análisis factorial para evaluar los efectos de los agroecosistemas (AES) y las estaciones del año en la densidad de población de lombrices (DPL). Se utilizó la prueba de Tukey (1949) para comparar las medias, y el paquete estadístico IBM-SPSS (2013) versión 22.0. Los valores originales de la cantidad de lombrices de tierra se transformaron de acuerdo con √x + 0.375 (DeCoster 2001).

Donde: Yijk observación correspondiente a la k individual en el agroecosistema i y estación del año j; μ: media general de la población; Si: efecto del agroecosistema i-esimo; Pj: efecto del periodo j-esimo del año; (S, P)ij: efecto debido a la interacción del agroecosistema i-esimo con el período j-esimo del año y ҽijk: error experimental.

Se realizó una comparación de los indicadores forestales entre A1: A. acuminate y A2: A. melanoxylon. Incluía variables como altura (altura total de árboles en m, usando una cinta métrica soportada por una regla), diámetro (medido a 0.20 m de altura en cm, con pinza), AMI-H o AMI-D (incremento medio anual en altura o en diámetro dividido por 1.5 año, respectivamente). Los datos se analizaron mediante las muestras independientes T-Test, IBM-SPSS (2013), con un valor de p <0.05 (tabla 1).

Table 1. 

Comparison of forestry indicators in the agro-ecosystems


n1: 192, n2: 183 (number of trees at 1.5 years after sowing); A1: A. acuminate, A2: A. melanoxylon. Independent samples T-Test, IBM. SPSS (2013), p < 0.05.

Efecto de los agroecosistemas. Hubo diferencias altamente significativas entre los agroecosistemas (p<0.001), en los cuales la densidad de población de las lombrices (DPL) obtuvo la mayor cantidad de individuos (189 m-2) en A1 (tabla 2). Este resultado podría justificarse por el entorno apropiado creado por el efecto de los árboles de A. acuminata, donde la diferencia de medias (p <0.05) de los indicadores forestales fue mayor en comparación con A. melanoxylon (tabla 1). Arteaga et al. (2016) estudiaron el rendimiento de las variables químicas en andisol sometidas a diferentes usos del suelo y concluyeron que la materia orgánica del suelo (MOS) era la variable que mejor detectaba el efecto del uso y manejo del suelo con la utilización de Acacia melanoxylon y Alnus acuminata. Esta evidencia justifica el uso de estas especies de árboles en la investigación actual con la misma clasificación de suelos en la que A. acuminata tuvo mejor rendimiento (tabla 1).

Table 2. 

Effect of the agro ecosystems upon earthworm’s population density m-2


ab Means without common letter in the row are different at p < 0.001 (Tukey 1949).

( ) Means of original values *** p< 0,001

Las lombrices de tierra (Lumbricus terrestris L., Annelida: Oligochaeta) comprenden aproximadamente 3 000 especies agrupadas en cinco familias. Son muy versátiles y se encuentran en casi todos los ecosistemas terrestres, además de desempeñar un papel importante en la mejora del suelo. El suelo (calidad del hábitat), el clima (temperatura, precipitación, balance hídrico climático y transcurso del tiempo) y los alimentos (flujo de nutrientes) son los tres factores principales que determinan la abundancia de lombrices en el bosque y en los ecosistemas agrícolas (Zhenjun 2011).

En la investigación actual, se demostró que la materia orgánica del suelo (MOS) tenía el valor más bajo en A1 (Rosales et al. 2018). Este efecto podría explicarse como la tasa de producción y biodegradación de la MOS, causada por las lombrices de tierra que fueron mayores en DPL en comparación con A2 y A3. Fue notable que la MOS en las muestras de suelo recolectadas en todos los AES tenía valores muy altos. Estos se encuentran normalmente en los andosoles. El problema principal en los suelos andinos está relacionado con la biodegradación (FAO 2015). Los efectos faltantes de las interacciones se podrían deber a que, en los primeros tres años, los árboles de crecimiento rápido eliminaron parte de las reservas de nutrientes del suelo y no produjeron suficiente hojarasca. Sin embargo, una vez que se cerró el dosel (4-5 años), los árboles pueden actuar como un sistema de auto-alimentación a través de la producción de hojarasca y la descomposición (Kumar et al. 1998). En este sentido, Crespo (2015) declaró que la hojarasca de los pastizales se consideraba la fuente más importante de reciclaje de nutrientes en los pastizales permanentes, dependiendo de las especies de pastos, el clima y la actividad biológica del suelo. En la presente investigación, desde el comienzo hasta 18 meses más tarde, el efecto del agroecosistema en la composición botánica mostró mayor porcentaje (P<0.05) de Pennisetum clandestinum (A2), Lolium multiflorum (A1), Dactylis glomerata (A1), Holcus lanatus (A2 y A3) y Trifolium repens (A2 y A3) (Chamorro 2018). Por otro lado, la tasa de almacenamiento podría haber afectado a la DPL debido a que el agroecosistema A2 fue 0.39 y 0.69 más alto que A3 y A1, respectivamente. Desde este punto de vista, Murgueitio et al. (2006), al evaluar el impacto de los sistemas silvopastoriles en la producción de ganado lechero, informaron que el SSP aumentó su carga animal y la producción de leche, con un rango de 87.5-166.6 % y 20-35 %, respectivamente. Por su parte, Crespo y Martínez (2016) señalaron el increment de MOS en un banco de biomasa de Cenchrus purpureus (Schumach.) vc. CUBA CT-115 con diferentes años de utilización en los que se destacaron las interacciones suelo-planta-animal. Además, las lombrices de tierra, como ingenieras de ecosistemas, ayudan a mineralizar la materia orgánica del suelo, construyen y mantienen la estructura del suelo y estimulan el crecimiento de las plantas (Marichal et al. 2017).

En otro experimento con tres años de estudio, se encontró una DPL mayor en el banco de proteínas con leucaena (Leucaena leucocephala) y pastos nativos en comparación con AES con Sacharum officinarum (Vargas 2013). En esta investigación no se encontraron diferencias entre A. melanoxylon y el pastizal (tabla 2). Estos hallazgos fueron congruentes con Decaëns et al. (2017), quienes encontraron que los pastizales permanentes tenían mayor DPL en comparación con los cultivos en los AES.

Estaciones del año. No hubo diferencias entre PY1 y PY2, que fueron diferentes de PY3 y PY4 (p<0.000), mientras que estos últimos períodos fueron similares en la DPL (tabla 3). Los primeros muestreos de lombrices de tierra en todas las AES se realizaron antes de introducir los árboles y poner las cercas. La DPL no se afectó desde el primer muestreo hasta seis meses después, con más de 150 individuos m-2. La respuesta más alta en la DPL podría explicarse por la existencia de pastizales permanentes con prácticas no trabajadas en el PY1 que contribuyeron a la preservación del suelo (Pelosi et al. 2013, 2016). Después de un año y un año y medio de manejo racional del pasto, la DPL se estabilizó con una cantidad menor (116-118) de individuos por m-2. La densidad de población del árbol fue la misma tanto en A1 como en A2. En este sentido, Hoosbeek et al. (2018) demostraron cambios en la reserva de C, N y P con la distancia de los árboles en sistemas silvopastoriles compuestos de pastos con árboles aislados, en Nicaragua, y también se señaló el efecto de las especies de árboles. En la investigación actual, el agroecosistema con A. acuminata tuvo mejores indicadores forestales y su DPL fue mayor que con A. melanoxylon, que se sembró al mismo tiempo. Los indicadores de pastoreo se midieron después de dos meses de estabilización de la altura de los pastizales. El número promedio de rotaciones por potreros osciló entre 14 y 18 en todos los AES, lo que también podría haber contribuido a aumentar la MOS a través de las heces y la orina. El período de descanso en los potreros varió de 28 a 32 días en todos los AES, y el área total promedio asignada de pasto fue de 227, 155 y 189 m2 vaca-1 día-1 para A1, A2 y A3, respectivamente. Se notó el uso de pastoreo en franjas en el que se asignó una nueva porción de pastos a las vacas a las 7.00 a.m., 10.30 a.m. y 4.00 p.m., dependiendo de la disponibilidad y residuos de pastos, calculados con el medidor de pastos de placa plegable. La disponibilidad de los pastos se ajustó cada semana y se calibró de acuerdo con los pastos predominantes en los agroecosistemas (Chamorro 2018).

Table 3. 

Effect of the periods of the year upon earthworm population density m-2


ab Means without common letter in the column are different at p < 0.001 (Tukey 1949)

( ) Means of original values

Las lluvias acumuladas en 17 de los 18 meses del tiempo de investigación fueron superiores a 50 mm y la temperatura promedio varió (10.8-14.2 °C) en todo el período de investigación (figura 1). Estas temperaturas se consideraron como el rango óptimo para la reproducción de las lombrices de tierra (Otto 1990).

Además, el otro factor que podría haber influido en la supervivencia de las lombrices fue la sombra. Se encontró más DPL en A1 en la que los árboles obtuvieron mejores indicadores forestales. Además, Eisenhauer et al. (2014) probaron la hipótesis en el experimento de calentamiento de campo en dos sitios en Minessota, EE. UU., mediante el muestreo de lombrices de tierra en dosel cerrado y abierto en tres tratamientos de temperatura y afirmaron que el calentamiento indujo reducciones en el contenido de agua del suelo, disminuyendo así el rendimiento de las lombrices de tierra. Fisichelli et al. (2013) informaron que el 93 % de los sitios estudiados mostraron actividad de lombrices de tierra, y esa actividad se explicó en gran medida por el pH del suelo, la precipitación y la calidad de la hojarasca. En la investigación actual, el pH fue superior a 5.55 en todos los AES (p <0.05), pero se obtuvo el mejor rendimiento de A1 y A2 en los que hubo presencia de árboles (Rosales et al. 2018). Además, el cambio de un sistema convencional a uno alternativo como los sistemas agroforestales, implica un período de transición, desde el cual el sistema avanza hacia un nuevo estado de equilibrio, fomenta la absorción de nutrientes de los horizontes profundos del suelo, mientras que su hojarasca ayuda a reponer los nutrientes del suelo, mantiene la materia orgánica, y soporta complejas redes alimentarias del suelo (Altieri et al. 2017). Desde una perspectiva más amplia, Dollinger y Shibu (2018) revisaron 28 documentos que ilustraban claramente que la agroforestería enriquecería el carbono orgánico del suelo mejor que los sistemas de monocultivo, podría mejorar la disponibilidad de nutrientes y la fertilidad del suelo debido a la presencia de árboles en los agroecosistemas y aumentar la dinámica microbiana del suelo que influiría positivamente en la salud de este. Además, Emem-Obong et al. (2015) destacó la eficacia de las lombrices de tierra frente a las sustancias modificadas genéticamente como una opción sostenible y amigable con el medio ambiente que modifica de manera constructiva el suelo y la salud humana con un mínimo impacto ambiental y ecológico. En otro estudio, la DPL y su biomasa fueron mayores en los pastizales permanentes que en las tierras cultivables. Entre los diferentes parámetros abióticos del suelo, las características relacionadas con el clima y la disponibilidad de agua afectaron la distribución de las lombrices (Kanianska et al. 2016). En resumen, los mejores resultados en la DPL se lograron en el agroecosistema A1, que coincidió con los mejores indicadores forestales. La supervivencia de las lombrices y su densidad poblacional en todos los agroecosistemas y estaciones del año sugirió que la DPL es un bioindicador apropiado para evaluar la salud del suelo en sistemas agroforestales y pastizales, estrechamente relacionados con las condiciones edafoclimáticas, el diseño y el manejo.


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