REVIEW ARTICLE

Probiotic potential of Lactobacillus salivarius in animals of zootechnical interest


Abstract

Probiotics are living microorganisms that, when consumed in adequate amounts, confer benefits tohost health. Lactic acid bacteria are the most widely used, especially those of Lactobacillus genus. One of the species of this genus is Lactobacillus salivarius, capable of colonizing the digestive tract of humans and animals. It resists gastric barriers of acid pH and bile, and produces antimicrobial substances, such as organic acids and bacteriocins that inhibit different pathogenic microorganisms. This bacterium attaches to epithelial cells and stimulates the immune system. For these reasons, there is a lot of research aimed to evaluating the effect of Lactobacillus salivarius in monocultures or multi-strains, on microbiological, physiological, productive and health indicators in animals of zootechnical interest. There is evidence of the results of the selection process of strains from the digestive tract of animals, in which they are candidates for their in vitro and in vivo probiotic activity. This review has the objective of evaluating the probiotic potential of Lactobacillus salivarius and its effect on poultry, pig farming and calf rearing. In addition, some future considerations are recommended for its use as a probiotic additive in animal production.

Key words: 

probiotics; Lactobacillus salivarius; poultry; pigs; calves.

 


Probiotics are living microorganisms that, when consumed in adequate amounts, confer benefits to host health (Guarner and Schaafsma 1998). Obtaining probiotic biopreparations, from the isolation and selection of beneficial microorganisms of the digestive tract of animals, is the beginning of their application in animal production. These zootechnical additives are provided in order to be used as animal growth promoters (AGP), since they improve the gastrointestinal microbiota composition and food use efficiency, stimulate the immune system and inhibit pathogenic microorganisms, without the use of antibiotics (Hou etal. 2015).

Lactobacillus is the most widely used genus of all the bacterial probiotics (Castañeda 2018). Lactobacillus salivarius is especially known for its probiotic properties and considerable functional diversity of chromosomes and plasmids (Cousin et al. 2017, Harris et al. 2018 and Lee et al. 2017). This bacterium is found in the microbial population of the digestive tract of animals of zootechnical interest, such as chickens (Garrigaet al. 1998), pigs (Nemcova et al. 1997 and Korhonen et al. 2007), ducks (Ehrmannet al. 2002) and calves (Schneider et al. 2000).

Different strains of L. salivarius species have the ability to modulate the balance of the intestinal microbiota, produce antimicrobial and anticancer substances, stimulate immune system response, increase tract enzymatic activity, produce short chain fatty acids and decrease pH. Hence, productive indicators and health of animals of zootechnical interest improve (Messaoudiet al. 2013, Zhang et al. 2013 and Chaves et al. 2017). Therefore, the objective of the current research was to assess results of studies on probiotic potential of Lactobacillus salivarius and its effect on poultry, pig farming and calf rearing.

Table 1 presents researches carried out by different authors with strains of Lactobacillussalivarius, demonstrating their in vitro probiotic properties. Thesestudies have confirmed that this bacterium develops mechanisms that favor its resistance to adverse conditions of the gastrointestinal ecosystem.Inaddition, it has the ability to adhere to the intestinal mucosa, allowing to exclude pathogenic microorganisms and stimulate the immune system. It is also demonstrated that it produces antimicrobial substances, especially organic acids, bacteriocins, and hydrogen peroxide, and specific enzymes that could contribute to improve digestibility of diet components, and thereby increase the productive performance and animal health. It is known that this bacterium produces the enzyme hydrolase bile salt, which helps to resist the presence of bile and subsequently colonize the intestine.

Table 1. 

In vitro probiotic properties of Lactobacillus salivarius.

StrainProbioticcharacteristicsReference
Lactobacillus salivarius subsp. salivarius CRL1384It produces bacteriocins that inhibits the growth of ListeriaandSalmonella Audisioand Apella (2006)
L. salivariusThey produce bacteriocins of classIIb, salivaricin T, salivaricin P and ABP-118 and those of classIId, known as bactofencin A. Barret et al. (2007), Messaoudiet al. (2013), Guinaneet al. (2015)
L. salivarius UCO-979C-1 They are resistant to low pH (pH 2.6), because they protect themselves by the production of high levels of exopolysaccharides surrounding the cells Sanhueza et al. (2015)
L. salivariusThey produce peptidase proteins(LysMand M23B) with antistaphylococcic potential Kang et al. (2017)
Lactobacillus salivarius C-7 and C-65They are resistant to acid pH and the presence of biliary salts. They show great capacity of adherence and growth speed, produce organic acids, inhibit in vitro pathogenic microorganisms (Escherichia coli 0157:H7, Listeria innocua, Listeria monocytogenes, Salmonella enteritidis, Staphylococcus aureus ATCC- 29737, Enterobacter cloacae ATCC-13047, Klebsiella spp. ATCC-11296, Staphylococcus epidermidis ATCC-12228, Proteus vulgaris ATCC-13315,and Salmonella thyphimuriumATCC-14028). Rondón et al. (2008), Rondón et al. (2012)
Lactobacillussalivarius SMXD51It produces a very active bacteriocin in front of Campylobacter jejuniand inhibits Pseudomonas aeruginosa PAO1, by reducing transepithelial electric resistance and provoking damages to the F-actin from the cytoskeleton of pathogen cells Messaoudiet al. (2012)
L. salivariusB37 and B60They produce different immunomodulator factors, capable of suppressing the production of Interleukin 8 (IL-8) by gastric epithelial cells, induced by the presence of Helicobacter pylori Panpetchet al. (2016)
L. salivarius CECT 5713They reduce the presence of Streptococcus mutans Sañudo et al. (2017)
L. salivarius ATCC 11741 Wasfiet al. (2018)
L. salivariusMG242It inhibits growth of vaginal pathogens Gardnerella vaginalisandCandida albicans Kang et al. (2018)
L. salivariusLs-BU2It has antimicrobial activity in front of Escherichia coli Moradiet al. (2019)
L. salivariusIt produces hydrolase bile salt for deconjugate bile salts Xuet al. (2019)
L. salivariusIt adheres to intestinal mucosa Wang et al. (2017), Martín et al. (2019)

These in vitro studies are carried out with the purpose of selecting the strains with the highest probiotic potential. However, its use should not be considered until its effect on animals is evaluated. Table 1 shows results of the application of Lactobacillus salivarius in poultry, pigs and calves, in which the advantages of using this bacterium as a modulator of intestinal microbiota have been demonstrated.

Dumonceauxet al. (2006), Rondón et al. (2008) and Nouri et al. (2010) conducted studies of microorganisms within chicken intestines, and determined that Lactobacillussalivarius is among the three predominant species, together with L. crispatus and L.buchneri.

Sornplanget al. (2015) evaluated the probiotic effect of two L. salivarius strains (L61 and L55) and their mixture in newly hatched broilers. After infection with Salmonellaenteritidis (SE), broilers were treated with this additive for seven days. Results demonstrated that the treatment with L. salivarius L61 and L. salivarius L55, alone or combined, increased survival rate after SE infection, increased heterophilic phagocytosis and phagocytic index (PI), and, at the same time, it caused the reduction of this pathogen in caecal tonsils. It is argued that these bacteria, besides acids, produce bacteriocins, which destroy the cytoplasmic membrane integrity through the formation of pores. This causes the exit of small compounds or the alteration of the proton motive force, necessary for energy production, synthesis of proteins or nucleic acids (Chikindaset al. 1993).

Other authors, such as Shokryazdanet al. (2017), applied a mixture of three Lactobacillussalivarius strains (CI1, CI2 and CI3), from the intestine of broilers. Supplementation with this mixture at a concentration of 0.5 or 1 g.kg-1 of diet for 42 d, improved liveweight, weight gain, and feed conversion. Total cholesterol, LDL cholesterol, and triglycerides decreased, and beneficial bacteria population, such as lactobacilli and bifidobacteria, increased. Harmful bacteria, such as E. coli, and caecal bacterial enzymes, including β-glucosidase and β-glucuronidase, also decreased.

Clavijo and Flórez (2017) reported that the gastrointestinal microbiome of animals is related to pathogenic control. A mixture of Lactobacillus ingluviei UMNPBX19 and Lactobacillus salivarius UMNPBX2 was applied to turkeys with Salmonella Heidelberg. As a result, in vivo studies revealed that these probiotics significantly reduced the spread of Salmonella in the liver and gizzard, as well as colonization of caecum (1.9- and 3.9-Log CFU.g-1) in relation to control (Vazhakkattuet al. 2019).

These microbial cultures were also inoculated in ovo. Studies carried out by Bednarczyk et al. (2016) and Siweket al. (2018) reported that this application of probiotics could provide efficient colonization of embryonic microbiome with commensal bacteria during the perinatalperiod. Aleksandrzak-Piekarezyk (2019) injectedin ovobiopreparations of Lactobacillus plantarum IBB3036 and Lactobacillus salivarius IBB3154 ​​into fertilized eggs from Cobb500 hens, and evaluated the permanence of these bacteria in the GIT of chickens using PCR technique. These authors verified that L. salivarius increased its population significantly in the intestines of chickens, while L. plantarum gradually decreased in this ecosystem.

Chen et al. (2017) studied the probiotic effect of Lactobacillus salivarius and Pediococcuspentosaceus strains in specific-pathogen-free (SPF) poultry. As a result, probiotics increased liveweight, daily mean gain, crude protein apparent digestibility, abdominal fat content, and Lactobacillus population in the caecum. Besides, plasmaammonia content, ammonia emission in feces, pH and the amount of Escherichia coli in the caecal content of poultry decreased. This indicates that this microorganism can contribute to the decrease of greenhouse gasemissions.

It was verified that the application of L. salivarius DSPV 001P in poultry diet, under low temperature conditions (18-22ºC during the first three weeks and between 8-12ºC in the rest), caused an increase of animal liveweight (2905 ± 365.4 g), with respect to control group (2724 ± 427.0 g). There were no differences in feed intake, and feed conversion was improved during the six weeks of the experiment. Likewise, probiotic supplementation reduced mortality and the presence of L. salivarius strain was detected for 28 d in the GIT content of these animals (Blajmanet al. 2017).

With the aim of evaluating the antibacterial effect of Lactobacillus salivarius SMXD51 and the mechanisms it uses for controllingCampylobacter jejuni in broilers, Saint-Cyr etal. (2017) developed an experiment with 30 chickens,artificially infected with these pathogenic bacteria, orally treated with MRS broth or with a bacterial suspension (107 CFU in MRS broth) of probiotic bacteria. The 73% of chickens treated with the probiotic culture showed lower values of Campylobacter ​​than those of control group.

Babot et al. (2018), among other authors, used Lactobacillus salivarius in formulations with multi-strain probiotics. In their study, they mixed Lactobacillus salivarius LET201, Lactobacillus reuteri LET210, Enterococcus faecium LET301, Propionibacteriumacidipropionici LET103 and Bifidobacteriuminfantis CRL1395 for their application in broilers. They concluded that the combination of these strains was effective for protecting epithelial cells from cytotoxicity from the mixture of soy agglutinin, wheat germ agglutinin and concanavalin A.

Dec et al. (2014) evaluated the probiotic properties of Lactobacillus strains, isolated from feces or cloacae of domestic geese. Among the 104 isolates, examined and previously identified by analysis of the 16S-23S region of rDNA, Lactobacillus salivarius (35%) dominated, followed by Lactobacillus johnsonii (18%) and Lactobacillus ingluviei (11%). Antimicrobial activity towards Salmonella enteritidis, Escherichia coli, Clostridium perfringens, Staphylococcus aureus, Pasteurellamultocida and Riemerellaanatipestifer was evaluated. Lactobacillus salivariusand Lactobacillus plantarumdemonstrated a particularly strong antagonism towards all indicator strains, especially due to the production of lactic acid by these bacteria.

Pérez et al. (2012) evaluated the effect of SUBTILPROBIO® and PROBIOLACTIL® probiotic mixture in laying hens. Animals that received it had higher production throughout the period. There were differences (P <0.05), since a higher layingpercentage was obtained and the number of eggs per animal increased.

The probiotic activity of Lactobacillus salivarius cultures in productive indicators should be analyzed from the perspective of the influence these microorganisms exert on digestive physiology of animals. The establishment of the eubiosis of the ecosystem, with better fermentative and microbiological patterns in the GIT, the stimulation of the immune state of fowls through a higher humoral response and a larger size of lymphoid organs, are just some reasons that led animals to express weight gain, with better body composition and physiological maturity (Rondónet al. 2018).

According to authors such as Pieper et al. (2006), in pigs, Lactobacillus salivarius, L. fermentum and L. acidophilusstrains are the most abundant lactobacilli of the ileum microbial community during weaning period. In particular, L. salivarius is used in monocultures or mixtures with probiotic potential in these animals.

Riboulet-Bisso et al. (2012) stated that the application of L. salivarius UCC118 WT reduced the number of Gram-negative bacteria present in the intestine of pigs. These results were also confirmed by Yeo et al. (2016), who used Lactobacillus salivarius LS6 strain, which prevents the disruption of the integrity of the intestinal epithelium of these animals by inhibiting adherence of pathogenic bacteria, such as enterotoxigenic Escherichia coli K88.

Sayan et al. (2018) developed an experiment in piglets to evaluate the effect of oral supplementation of Lactobacillus salivarius on the improvement of intestinal health, live weight, diarrhea incidence, bacterial population and intestinal morphology, by defying animals with enterotoxigenic Escherichia coli F4+. As a result, pigs treated with the probiotic increased live weight, daily mean gain and weight gain, and diarrhea incidence decreased. Lactobacillipopulation in feces increased and histomorphology improved, as the height of microvilli in the duodenum and jejunum increased.

This strain was also used in probiotic mixtures to evaluate its antimicrobial activity in pigs contaminated with Salmonella enterica and Serovar typhimurium. The mixture was constituted with strains of Lactobacillus murinus, Lactobacillus salivarius subsp. salivarius, Lactobacillus pentosus and Pediococcuspentosaceous. Animals treated with the probiotic showed a reduction of incidence, severity and duration of diarrheas. The number of Salmonella in feces was also decreased (P <0.01) at 15 d post-infection (Casey et al. 2007).

In order to evaluate the probiotic activity of the biopreparation with Lactobacillussalivarius C-65 in productive and health indicators in pigs, an experiment was carried out with a completely randomized design in which two treatments were included: I) basal diet (control) and II (basal diet + biopreparation C65). As a result of the use of this bio-preparation, eubiosis state of the gastrointestinal tract improved, which contributed to increase (P ≤ 0.05) live weight of animals at five weeks and daily weight gain. In addition, there was a decrease of feed conversion and diarrhea incidence of animals treated with the additive (Rondónet al. 2013).

Socorro (2016) evaluated the influence of PROBIOLACTIL® (Lactobacillus salivarius C-65 strain), SUBTILPROBIO® (Bacillussubtilis C-31 strain) and the mixture of both additives on productive and health indicators in pigs during rearing and pre-fattening stages. As a result, it was found that the additives and their mixture improved all indicators with respect to control. The superior effects occurred in pigsconsuming PROBIOLACTIL®. The evaluated biopreparations had beneficial action on animals, since they improved eubiosis of the gastrointestinal tract, which contributed to increase (P ≤ 0.05) live weight (27.15 kg/25.59 kg), daily weight gain of animals (408.65 g / 445.27 g), weight gain (18.70 kg/17.16 kg) and feed conversion (2.90/2.44). In addition, diarrhea incidence decreased in treated animals.

Flores (2015) evaluated the effect of a probiotic on productive and health indicators of lactating calves of Mambí de Cuba breed. This additive (PROBIOLACTIL®) was prepared with Lactobacillus salivarius C-65 strain and calves between 7 and 9 d of birth were used. As a result, the calves that consumed food additive showed a lower diarrhea incidence and parasitic diseases. Furthermore, improvements (P ≤ 0.05) were observed in live weight increase with respect to control group.

Soto et al. (2015) evaluated the effect of a probiotic mixture of Lactobacillus casei DSPV318T, Lactobacillus salivarius DSPV315T and Pediococcusacidilactici DSPV006T on hematological and immunological parameters, and on biochemical profiles ofliver and kidney of calves, before and after their infection with Salmonella DS5. These authors demonstrated that neutrophil/lymphocyte levels were increased, which shows that stimulation of the specific immune response occurred. There were no changes in the remaining indicators.

The aforementioned results indicate the need of using these additives in calves, mainly during the first weeks of life and after their separation from the cow, since they can prevent infection with pathogenic bacteria resulting in the presence of diarrhea.

Rondónet al. (2019) used henequen pulp (rich in inulin), with the addition of final molasses as a source of reducing sugars, yeast hydrolyzate, as nitrogen source and PROBIOLACTIL®, as inoculum for Lactobacillussalivariussupplementation. This symbiotic biopreparation was provided to calves during the rearing stage. It was demonstrated that the application of the additive improvedlive weight indicators, mean daily gain, weight gain and feed conversion. Likewise, this additive influenced on animal health by reducing diarrhea occurrence from the first weeks of the experiment. These results demonstrate that this bacterium can also be used in the treatment of agro-industrial residues for their use as animal feed, because it improves their nutritional quality, digestibility and conservation.

The effect of Sorbial probiotic (contains Lactobacillus salivarius) on calves was evaluated by Socaet al. (2011), who reported that animals treated with this probiotic increased live weight and daily mean gain (758 g/animal/d). However, they did not indicate differences in hematological indicators.

Resultsof the application of L. salivarius in the diet and the evaluation of performance of microbiological, immunological, fermentative, hematological and morphometric indicators in animals, demonstrate its multifactorial effect. Its supplementation in the diet causes different interrelated processes and, as a consequence, leads to improvements in physiology, performance and health of poultry, pigs and calves.

This bacterium was also isolated from the vagina and nipple canal of cows (Fernández et al. 2016 and Kang et al. 2018), so that, in the future, its antimicrobial activity against pathogenic microorganisms could be evaluated in these environments, with the purpose of preventing postpartum infections of the urogenital system and mastitis.

Lactobacillus salivarius is a bacterium with probiotic potential, which is found in the digestive tract of animals of zootechnical interest. Researches conducted up to this moment describe its immunomodulatory properties and the effect they cause on the digestive tract of animals, by producing antimicrobial substances in the presence of pathogenic microorganisms, adhering and colonizing the mucosa, improving nutrient digestibility and causing an increase of productive and health indicators in species consuming this probiotic.

 

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ARTÍCULO DE REVISIÓN

 

Potencial probiótico de Lactobacillus salivariusen animales de interés zootécnico


Resumen

Los probióticos son microorganismos vivos quecuando se consumen en cantidades adecuadas le confieren beneficios a la salud del huésped. Las bacterias ácido lácticas son las más utilizadas, especialmente las del género Lactobacillus. Entre las especies de este género se encuentra Lactobacillus salivarius, una bacteria capaz de colonizar el tracto digestivo del hombre y los animales, que resiste las barreras gástricas de pH ácido y las bilis, y produce sustancias antimicrobianas, como ácidos orgánicos y bacteriocinas que inhiben diferentes microorganismos patógenos. Esta bacteria se adhiere a las células epiteliales y estimula el sistema inmune. Por estas razones, son diversas las investigaciones que se realizan con el propósito de evaluar el efecto de Lactobacillus salivariusen monocultivos o multicepas, en indicadores microbiológicos, fisiológicos, productivos y de salud en animales de interés zootécnico. Se han aportado evidencias de los resultados del proceso de selección de cepas procedentes del tracto digestivo de los animales, en las que resultan candidatas por su actividad probiótica in vitro e in vivo. Esta reseña tiene el objetivo de valorarel potencial probiótico de Lactobacillus salivariusy su efecto en la avicultura, porcinocultura y en la crianza de terneros. Se recomiendan además, algunas consideraciones futuras para su utilización como aditivo probiótico en la producción animal.

Palabras clave: 

probióticos; Lactobacillus salivarius; pollos; cerdos; terneros.


Los probióticos son microorganismos vivos que cuando se consumen en cantidades adecuadas le confieren beneficios a la salud del huésped (Guarner y Schaafsma 1998). La obtención de biopreparados probióticos, a partir del aislamiento y selección de microorganismos benéficos procedentes del tracto digestivo de los animales, es el punto de partida para su aplicación en la producción animal. Estos aditivos zootécnicos se suministran con el propósito de ser utilizados como promotores del crecimiento animal (PCA),puesmejoran la composición dela microbiotagastrointestinal y la eficiencia en el uso de los alimentos,estimulan el sistema inmune e inhiben a microorganismos patógenos, sin la utilización de antibióticos (Hou et al. 2015 ).

Entre los probióticos bacterianos, Lactobacillus es el género que más se utiliza (Castañeda 2018).Especialmente Lactobacillus salivariusse conoce por sus propiedades probióticas y su considerable diversidad funcional de cromosomas y plásmidos (Cousin et al. 2017, Harris et al. 2018 y Lee et al. 2017). Esta bacteria se encuentra en la población microbiana residente en el tracto digestivo de animales de interés zootécnico, como pollos (Garriga et al. 1998), cerdos (Nemcova et al. 1997 y Korhonen et al. 2007), patos (Ehrmann et al. 2002) y terneros (Schneider et al. 2000).

Diferentes cepas de la especie L. salivarius tienen la capacidad de modular el equilibrio de la microbiota intestinal, producir sustancias antimicrobianas y anticancerígenas, estimular la respuesta del sistema inmune, incrementar la actividad enzimática a nivel del tracto, producir ácidos grasos de cadena corta y disminuir el pH. De ahí que mejoren los indicadores productivos y la salud de los animales de interés zootécnico (Messaoudi et al. 2013, Zhang et al. 2013 y Chaves et al. 2017). Por lo antes referido, el objetivo de este trabajo fue valorar los resultados de las investigaciones acerca del potencial probiótico de Lactobacillus salivarius y su efecto en la avicultura, porcinocultura y crianza de terneros.

En la tabla 1 se presentan las investigaciones realizadas por diferentes autores con cepas de Lactobacillus salivarius, en las que evidencian sus propiedades probióticas in vitro. Se ha constatado en dichos estudios que esta bacteria desarrolla mecanismos que favorecen su resistencia a las condiciones adversas del ecosistema gastrointestinal, además de que posee la capacidad de adherirse a la mucosa intestinal, lo que le permite excluir a microorganismos patógenos y estimular el sistema inmune. También se demuestra que produce sustancias antimicrobianas, especialmente ácidos orgánicos, bacteriocinas y peróxido de hidrógeno, además de enzimas específicas que podrían contribuir a mejorar la digestibilidad de los componentes de la dieta, y con ello incrementar el rendimiento productivo y la salud de los animales. Se conoce que esta bacteria produce la enzima sal biliar hidrolasa, que contribuye a resistir la presencia de bilis y colonizar posteriormente el intestino.

Estos estudios in vitro se realizan con el propósito de seleccionar las cepas de mayor potencial probiótico. Sin embargo, no se debe considerar su uso hasta que no se evalúe su efecto en los animales. A continuación se exponen resultados de la aplicación de Lactobacillus salivarius en aves, cerdos y terneros, en los que se ha demostrado las ventajas de utilizar esta bacteria como moduladora de la microbiota intestinal.

Tabla 1. 

Propiedades probióticas in vitro de Lactobacillus salivarius.

CepaCaracterísticas probióticasReferencia
Lactobacillus salivarius subsp. salivarius CRL1384Producen bacteriocinas que inhiben el crecimiento de Listeria y Salmonella Audisio y Apella (2006)
L. salivariusProducen bacteriocinas de la clase IIb, salivaricina T, salivaricina P y ABP-118 y las de la clase IId, conocidas como bactofencina A. Barret et al. (2007), Messaoudi et al. (2013), Guinane et al. (2015)
L. salivarius UCO-979C-1Son resistentes a pH bajos (pH 2,6), debido a que se protegen mediante la producción de altos niveles de exopolisacáridos que rodean a las células. Sanhueza et al. (2015)
L. salivariusProducen proteínas peptidasas (LysM y M23B) con potencial anti-estafilocócico. Kang et al. (2017)
Lactobacillus salivarius C-7 y C-65Resisten el pH ácido y la presencia de sales biliares. Presentan gran capacidad de adherencia y velocidad de crecimiento,producen ácidos orgánicos, inhiben microorganismos patógenos in vitro (Escherichia coli 0157:H7, Listeria innocua, Listeria monocytogenes, Salmonella enteritidis, Staphylococcus aureus ATCC- 29737, Enterobacter cloacae ATCC-13047, Klebsiella spp. ATCC-11296, Staphylococcus epidermidis ATCC-12228, Proteus vulgaris ATCC-13315, Salmonella thyphimurium ATCC-14028). Rondón et al. (2008), Rondón et al. (2012)
Lactobacillus salivarius SMXD51Produce una bacteriocina muy activa ante Campylobacter jejuni e inhibe a Pseudomonas aeruginosa PAO1, al reducir la resistencia eléctrica transepitelial y provocar daños en la F-actina del citoesqueleto de las células patógenas. Messaoudi et al. (2012)
L. salivarius B37 y B60Producen diferentes factores inmunomoduladores, capaces de suprimir la producción de Interleukina 8 (IL-8) por las células epiteliales gástricas, inducidapor la presencia de Helicobacter pylori. Panpetch et al. (2016)
L. salivarius CECT 5713Reducen la presencia de Streptococcus mutans. Sañudo et al. (2017)
L. salivarius ATCC 11741 Wasfi et al. (2018)
L. salivarius MG242Inhibe el crecimiento de patógenos vaginales Gardnerella vaginalis y Candida albicans. Kang et al. (2018)
L. salivarius Ls-BU2Tiene actividad antimicrobiana anteEscherichia coli. Moradi et al. (2019)
L. salivariusProduce sal biliar hidrolasa para la desconjugación de las sales biliares. Xu et al. (2019)
L. salivariusSe adhierea la mucosa intestinal Wang et al. (2017), Martín et al. (2019)

Dumonceaux et al. (2006), Rondón et al. (2008) y Nouri et al. (2010) realizaron estudios de los microorganismos presentes en el intestino de pollos y determinaron que Lactobacillus salivariusse halla entre las tres especies predominantes, conjuntamente con L. crispatus y L. buchneri.

Sornplang et al. (2015) evaluaron el efecto probiótico de dos cepas de L. salivarius (L61 y L55) y de la mezcla de ambas en pollos de engorde recién eclosionados. Después de la infección por Salmonella enteritidis (SE), se trataron las aves con este aditivo durante siete días. Los resultados mostraron que el tratamiento con L. salivarius L61 y L. salivarius L55, soloo en combinación de ambas cepas, aumentó la tasa de supervivencia después de la infección por SE, incrementó la fagocitosis heterófila y el índice fagocítico (PI), y a la vez que provocóla reducción de este patógeno en las tonsilas cecales.Se plantea que estas bacterias, además de ácidos, producen bacteriocinas, que destruyen la integridad de la membrana citoplasmática mediante la formación de poros. Esto provoca la salida de compuestos pequeños o la alteración de la fuerza motriz de protones, necesaria para la producción de energía, síntesis de proteínas o ácidos nucleicos (Chikindas et al. 1993).

Otros autores, como Shokryazdan et al. (2017), aplicaron una mezcla de tres cepas de Lactobacillus salivarius (CI1, CI2 y CI3), procedentes del intestino de pollos de ceba. La suplementación de esta mezcla a una concentración de 0.5 o 1 g.kg-1 de la dieta durante 42 dmejoró el peso vivo, el incremento de peso y la conversión alimentaria. Disminuyó el colesterol total, el colesterol LDL y los triglicéridos, y se incrementó la población de bacterias beneficiosas, comolactobacilos y bifidobacterias. También decrecieron las perjudiciales, como E. coli, y las enzimas de bacterianas cecales, entre las que se encuentran β-glucosidasa y β-glucuronidasa.

Clavijo y Flórez (2017) refieren que el microbioma gastrointestinal de los animales se relaciona con el control de patógenos. Una mezcla de Lactobacillus ingluviei UMNPBX19 y Lactobacillus salivarius UMNPBX2 se aplicó a pavos con Salmonella Heidelberg. Como resultado, los estudios in vivo revelaron queestos probióticos redujeron significativamentela diseminación de Salmonella en el hígado y la molleja, así como la colonización del ciego (1.9- y 3.9-Log UFC.g-1)con respecto al control (Vazhakkattu et al. 2019).

Estos cultivos microbianos también se inocularon in ovo. Estudios realizados por Bednarczyk et al. (2016) y Siwek et al. (2018) informaron que este modo de aplicación de los probióticos pudiera proveer la colonización eficiente del microbioma embriónico con bacterias comensalistas durante el período perinatal. Aleksandrzak- Piekarezyk (2019) inyectaron in ovo biopreparados de Lactobacillus plantarum IBB3036 y Lactobacillus salivarius IBB3154 en huevos fertilizados de gallinas Cobb500, y evaluaron la permanencia de estas bacterias en el TGI de los pollos mediante la técnica de PCR. Estos autores comprobaron que L. salivarius incrementó su población de forma significativa en el intestino de los pollos, mientras que L. plantarum decreció gradualmente en este ecosistema.

Chen et al. (2017) estudiaron el efecto probiótico de las cepas Lactobacillus salivarius y Pediococcus pentosaceus en pollos libres de patógenos específicos (SPF). Como resultado, los probióticos incrementaron el peso vivo, la ganancia media diaria, la digestibilidad aparente de la proteína cruda, el contenido de grasa abdominal y la población de Lactobacillus en el ciego. También decreció el contenido de amonio en el plasma, la emisión de amoniaco en las heces fecales, el pH y el número de Escherichia coli en el contenido cecal de las aves. Esto indica que este microorganismo puede contribuir a la disminución de la emisión de gases de efecto invernadero.

Se comprobó que la aplicación de L. salivarius DSPV 001P en la dieta de pollos en condiciones de bajas temperaturas (18-22ºC durante las tres primeras semanas y entre 8-12ºC en el resto) provocó el incremento del peso vivo de los animales (2905±365.4 g) con respecto al grupo control (2724±427.0 g). No se presentaron diferencias en el consumo de alimento y se mejoró la conversión alimentaria durante las seis semanas del experimento. Igualmente, la suplementación del probiótico redujo la mortalidad y se detectó la presencia dela cepa L. salivariusdurante 28 d en el contenido del TGI de estos animales (Blajman et al. 2017).

Con el objetivo de evaluar el efecto antibacteriano de Lactobacillus salivarius SMXD51 y los mecanismos que utiliza para el control de Campylobacter jejuni en pollos de engorde, Saint-Cyr et al. (2017) desarrollaron un experimento en 30 pollos contaminados artificialmente con esta bacteria patógena, tratados oralmente con caldo MRS o con una suspensión bacteriana (107UFC en caldo MRS) de la bacteria probiótica. El 73% delos pollos tratados con el cultivo probiótico mostró valores de Campylobacter inferiores a los del grupo control.

Babot et al. (2018), entre otros autores, utilizaron Lactobacillus salivarius en formulaciones con probióticos multicepas. En su estudio mezclaron Lactobacillus salivarius LET201, Lactobacillus reuteri LET210, Enterococcus faecium LET301, Propionibacterium acidipropionici LET103 y Bifidobacterium infantis CRL1395 para su aplicaciónen pollos de engorde. Concluyeron que la combinación de estas cepas fue efectiva en la protección de las células epiteliales de la citotoxicidad procedente de la mezcla de aglutinina de soya, aglutinina de germen de trigo y concanavalina A.

Dec et al. (2014) evaluaron las propiedades probióticas de cepas de Lactobacillus aisladas de heces o cloacas de gansos domésticos. Entre los 104 aislamientos, examinados y previamente identificados mediante el análisis de la región 16S-23S del ADNr, dominó Lactobacillus salivarius (35%), seguido de Lactobacillus johnsonii (18%) y Lactobacillus ingluviei (11%). Se evaluó la actividad antimicrobiana hacia Salmonellaenteritidis,Escherichia coli, Clostridium perfringens, Staphylococcus aureus, Pasteurella multocida y Riemerella anatipestifer. Se demostró que Lactobacillus salivarius y Lactobacillus plantarum exhibieron un antagonismo particularmente fuerte hacia todas las cepas indicadoras, especialmentedebido a la producción de ácido láctico por parte de estas bacterias.

Pérez et al. (2012) evaluaron el efecto de la mezcla probiótica SUBTILPROBIO® y PROBIOLACTIL® en gallinas ponedoras. Los animales que la recibieron tuvieron mayor producción en todo el período. Hubo diferencias (P<0.05),ya que se obtuvo mayor porcentaje de posturas y se incrementóel número de huevos por ave.

La actividad probiótica que desarrollan los cultivos de Lactobacillus salivarius en los indicadores productivos se debe analizar desde la perspectiva de la influencia que ejercen estos microorganismos en la fisiología digestiva de los animales. El establecimiento de la eubiosis del ecosistema, con mejores patrones fermentativos y microbiológicos en el TGI, la estimulación del estado inmune de las aves a través de una respuesta humoral más elevada y un mayor tamaño de los órganos linfoides, son solamente algunas de las razones que condujeron a que las aves expresaran incremento de peso, con mejor composición corporal y madurez fisiológica (Rondón et al. 2018).

De acuerdo con autores como Pieper et al. (2006), en los cerdos, las especies Lactobacillus salivarius, L. fermentum y L. acidophilus son los lactobacilos más abundantes de la comunidad microbiana del íleon durante el período del destete. En especial, L. salivariusse usaen monocultivos o mezclas con potencial probiótico en estos animales.

Riboulet-Bisso et al. (2012) comprobaron que cuando se aplicó L. salivarius UCC118 WT, se redujo el número de bacterias Gram negativas presentes en el intestino de cerdos. Estos resultados también se corroboraron por Yeo et al. (2016), quienes utilizaron la cepa Lactobacillus salivarius LS6, que previene la disrupciónde la integridad del epitelio intestinal de estos animales por la inhibición de la adherencia de bacterias patógenas, como Escherichia coli K88 enterotoxigénica.

Sayan et al. (2018) desarrollaron un experimento en cerditos para evaluar el efecto de la suplementación oral de Lactobacillus salivarius en la mejora de la salud intestinal, el peso vivo, la incidencia de diarreas, la población bacteriana y la morfología intestinal,al desafiar a los animales con Escherichia coli F4+ enterotoxigénica. Como resultado, los cerdos tratados con el probiótico aumentaron el peso vivo, la ganancia media diaria y el incremento de peso, y disminuyó en ellos la incidencia de diarreas. La población de lactobacilos en las heces fecales aumentó y se produjo la mejora de la histomorfología, al incrementar la altura de las microvellosidades en el duodeno y el yeyuno.

Esta especie también se utilizó en mezclas probióticas para evaluar su actividad antimicrobiana en cerdos contaminados con Salmonella entérica y Serovartyphimurium. La mezcla se constituyó con cepas de Lactobacillusmurinus, Lactobacillus salivarius subsp. salivarius, Lactobacillus pentosus y Pediococcuspentosaceous. Los animales tratados con el probiótico mostraron reducción de la incidencia, severidad y duración de las diarreas. También disminuyó (P < 0.01) el número de Salmonella en las heces fecalesa los 15 d postinfección (Casey et al. 2007).

Con el objetivo de evaluar la actividad probiótica del biopreparado elaborado con Lactobacillus salivarius C-65 en indicadores productivos y de salud en cerdos, se realizó un experimento con un diseño completamente aleatorizado en el que se incluyeron dos tratamientos: I)dieta basal (control) y II (dieta basal + biopreparado C65). Como resultado de la utilización de este biopreparado, mejoró el estado de eubiosis del tracto gastrointestinal, lo que contribuyó a incrementar (P ≤ 0.05) el peso vivo de los animales a las cinco semanas y la ganancia de peso diaria. Además, se produjo la disminución de la conversión alimentaria y la incidencia de diarreas en los animales tratados con el aditivo (Rondón et al. 2013).

Socorro (2016) evaluó la influencia de PROBIOLACTIL® (cepa de Lactobacillus salivarius C-65), SUBTILPROBIO® (cepa de Bacillus subtilis C-31) y la mezcla de ambos aditivosen indicadores productivos y de salud en cerdos durante la cría y la preceba. Como resultado, se comprobó que los aditivos y su mezcla mejoraron todos los indicadores conrespecto al control. Los mayores efectos se produjeron en los cerdos que consumieron PROBIOLACTIL®. Los biopreparados evaluados tuvieron acción beneficiosa en los animales, ya que mejoraron la eubiosis del tracto gastrointestinal, lo que contribuyó a incrementar (P≤0.05) el peso vivo (27.15kg/25.59kg), la ganancia de peso diaria de los animales (408.65 g/445.27 g), el incremento de peso (18.70 kg/17.16 kg) y la conversión alimentaria (2.90/2.44). Además, disminuyó la incidencia de diarreas en los animales tratados.

Flores (2015) evaluó el efecto de un probiótico en indicadores productivos y de salud en terneros lactantes de la raza Mambí de Cuba. Este aditivo (PROBIOLACTIL®) se elaboró con la cepa Lactobacillus salivarius C-65 y se emplearon terneros entre 7 y 9 dde nacidos. Como resultado, los terneros que consumieron el aditivo alimentariomanifestaron menor incidencia de diarreas y enfermedades parasitarias. Además, se observaron mejoras (P ≤ 0,05) en el incremento de peso vivo con respecto al grupo control.

Soto et al. (2015) evaluaron el efecto de una mezcla probiótica deLactobacillus casei DSPV318T, Lactobacillus salivarius DSPV315T y Pediococcus acidilactici DSPV006T en los indicadores hematológicos, inmunológicos y en los perfiles bioquímicos hepáticos y renales de terneros,antes y después de su contaminación conSalmonella Dublin DSPV 595T. Estos autores demostraron que los niveles de neutrófilos/linfocitos se incrementaron, lo que evidencia que se produjo la estimulación de la respuesta inmune específica. No se evidenciaron cambios en los indicadoresrestantes.

Los resultados referidosanteriormente indican la necesidad de utilizar estos aditivos en terneros, fundamentalmente durante las primeras semanas de vida y tras la separación de la vaca, ya que pueden prevenir la contaminación con bacterias patógenas que traen como consecuencia la presencia de diarreas.

Rondón et al. (2019) utilizaron pulpa de henequén (rica en inulina) con la adición de miel final como fuente de azúcares reductores; hidrolizado de levaduras, como fuente de nitrógeno y PROBIOLACTIL®, como inóculo para la suplementación de Lactobacillus salivarius. Este biopreparado simbiótico se suministró en terneros durante la etapa de destete en recría. Se demostró que la aplicación del aditivo mejoró los indicadores de peso vivo, ganancia media diaria, incremento de peso y conversión alimentaria. De igual modo,el aditivo incidió en la salud de los animales al disminuir la ocurrencia de diarreas desde las primeras semanas del experimento. Estos resultados demuestran que esta bacteria también se puede utilizar en el tratamiento de residuos agroindustriales para su uso como alimento animal, ya que mejora la calidad nutricional, digestibilidad y conservación de los mismos.

El efecto del probiótico Sorbial (contiene Lactobacillus salivarius) en terneros se evaluó por Soca et al. (2011), quienes refirieron que los animales tratados con el probiótico incrementaron el peso vivo y la ganancia media diaria (758 g/animal/d). En cambio, no señalaron diferencias en los indicadores hematológicos.

Los resultados de la aplicación de L. salivarius en la dieta y la evaluación del comportamiento delos indicadores microbiológicos, inmunológicos, fermentativos, hematológicos y morfométricos en los animales demuestran que su efecto es multifactorial. Su suplementación en la dieta desencadena diferentes procesos que se interrelacionan y, como consecuencia, provocan mejoras en la fisiología, el rendimiento y la salud de aves, cerdos y terneros.

Esta bacteria también se aisló de la vagina y el canal del pezón de vacas (Fernández et al. 2016 y Kang et al. 2018), por lo que en un futuro se pudiera evaluarsu actividad antimicrobiana ante microorganismos patógenos de estos ambientes, con el propósito de prevenir las infecciones posparto del sistema urogenital y la mastitis.

Lactobacillus salivarius es una bacteria con potencial probiótico, que se encuentra en el tracto digestivo de los animales de interés zootécnico. Las investigacionesrealizadas hasta la fecha describen sus propiedades inmunomoduladoras y el efecto que causan en el tracto digestivo de los animales, al producir sustancias antimicrobianas ante la presencia de microorganismos patógenos, adherirse y colonizar la mucosa, mejorar la digestibilidad de los nutrientes y provocar el incremento de los indicadores productivosy de salud en las especies que consumen este probiótico.

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